DRAGON QUEST I & II HD-2D Remake representa uma reinterpretação dos dois primeiros capítulos da Trilogia Erdrick, apresentados em uma única compilação. O primeiro título, DRAGON QUEST I, transporta o jogador para o reino de Alefgard, que, após um período de tranquilidade, se vê novamente sob a ameaça do nefasto Dragonlord e suas legiões de criaturas.
O protagonista, um descendente do venerado Erdrick, é incumbido da tarefa de confrontar essa nova força maligna e restabelecer a paz no mundo. DRAGON QUEST II, por sua vez, se desenrola séculos após os eventos do primeiro jogo, em um cenário onde os herdeiros de Erdrick estabeleceram três reinos prósperos.
Contudo, a escuridão emerge mais uma vez, manifestando-se através de uma invasão de monstros que mergulha o mundo em sombras. Um grupo de jovens membros da realeza, pertencentes à linhagem de Erdrick, é então convocado para empreender uma jornada, honrando o legado de seu ancestral e defendendo o reino contra a ameaça iminente.
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